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Implicaciones de la diversidad críptica de parásitos
de
la malaria aviaria
Javier Pérez-Tris
Las enfermedades infecciosas como amenaza a la biodiversidad
Las enfermedades
infecciosas emergentes constituyen un riesgo sanitario para el hombre y las
especies silvestres, y también un serio problema para la conservación de la
biodiversidad. A lo largo de las últimas décadas, la investigación sobre
enfermedades infecciosas ha ido incorporando la teoría evolutiva a su marco
conceptual, lo que ha servido tanto para interpretar la dinámica de las
enfermedades como para anticipar sus consecuencias sobre las poblaciones
afectadas.
Una de nuestras
líneas de investigación pretende explorar los puntos de encuentro entre el
estudio de la evolución de las relaciones parásito-hospedador y el análisis
del riesgo de enfermedades como una amenaza a la diversidad biológica. Para
ello, intentamos identificar problemas de conservación relacionados con la
transmisión de enfermedades. Por ejemplo, estudiamos los efectos del
parasitismo en poblaciones de tamaño reducido, el impacto de la introducción
de parásitos en poblaciones sin contacto previo con dichos parásitos, y la
importancia de las migraciones de los hospedadores como medio de transmisión
de enfermedades entre áreas geográficas.
¿Qué importancia
tiene la diversidad de parásitos?
La diversidad de
parásitos es una pieza clave de las relaciones parásito-hospedador. Dichas
relaciones son tanto más complejas cuantos más actores participen en ellas.
Por ejemplo, si una especie hospedadora interacciona con muchas especies de
parásitos, probablemente
su sistema inmunitario
se vea afectado por más presiones
de selección natural que si interacciona con pocas especies de parásitos.
Diversidad
críptica en los parásitos de la malaria aviaria
Los parásitos de la
malaria en sentido evolutivo amplio, que incluyen los géneros Plasmodium y
Haemoproteus [1],
son un grupo diverso de protozoos que infectan mamíferos, aves y
reptiles, y son transmitidos mediante la picadura de diversos insectos
hematófagos. Mediante el examen de diversos rasgos
morfológicos, se ha podido describir cientos
de especies de estos
microorganismos.
Sin embargo, estudios recientes, en los que los parásitos se
identifican por
medio de sus secuencias de ADN, han revelado una diversidad mucho mayor
(Figura 1), que
podría rondar, sólo en las aves, unas 10.000 especies
distintas [2].

Figura 1. Una especie de
parásito reconocible al microscopio (Haemoproteus
parabelopolskyi) resulta
estar formada por 24 linajes diferentes, cada uno específico de
una única especie de ave (representadas con colores diferentes). Este caso es
especialmente interesante porque representa un modelo de diversificación de
parásitos de la malaria
desconocido
hasta hace poco: la especiación de parásitos dentro de una especie de
hospedador [3].
¿Es tan
importante
tener en cuenta la diversidad críptica de parásitos?
Nuestras
investigaciones
han estado dirigidas a evaluar las implicaciones de esta diversidad
críptica.
Hasta ahora, hemos comprobado que, aunque muchos linajes de
parásitos difieren
tan solo en unos pocos pares de bases del gen citocromo b (una
divergencia
del orden del 0,2%), en la mayoría de los casos dichos linajes
pueden
considerarse como especies biológicas. Varias observaciones nos han llevado
a esa conclusión:
En primer
lugar, existe
una
concordancia casi total entre la filogenia de los linajes de
parásitos obtenida a
partir de marcadores mitocondriales (un fragmento del citocromo b)
y la obtenida a partir de marcadores nucleares (un fragmento del
gen DHFR-TS). Esto sugiere que los linajes parásitos no
recombinan
ambos
genomas, de modo
que pueden
considerarse reproductivamente aislados [2] [3].
También
hemos observado que, a pesar
de su
parecido genético, los linajes parásitos muestran una
enorme especificidad por
diferentes hospedadores. Por ejemplo, hay dos linajes parásitos
hermanos (que
difieren tan solo en un 0,2% de su secuencia en el citocromo b)
que,
pudiendo expandirse a través de todo el área de
distribución de sus dos
hospedadores potenciales (los zarceros común Hippolais
polyglotta e
icterino H. icterina), permanecen casi estrictamente
asociados cada uno a
una sola especie [4].
Además,
hemos
constatado diferencias fenotípicas importantes entre
parásitos con gran
parecido genético. Así, los parásitos de la
curruca capirotada (Sylvia
atricapilla), muchos de ellos estrechamente emparentados, difieren
notablemente en su fenología de transmisión: unos se
transmiten estacionalmente en las áreas de cría, mientras
que otros lo hacen durante todo el año [5].
En relación con su periodo de transmisión, estos
parásitos también difieren en su capacidad de
dispersión entre poblaciones de hospedadores, así como en
su capacidad de infección local en las poblaciones que llegan a
colonizar (Figura 2).

Figura 2.
Los parásitos de la malaria de la curruca capirotada muestran una
enorme variación fenotípica, por ejemplo en su potencial de dispersión y
tasa de transmisión local [5].
También hemos
comprobado que el control de la diversidad críptica de este
grupo de parásitos
puede ser crucial para revelar aspectos fundamentales de las
interacciones
entre
parásitos y hospedadores. Por ejemplo, en el gorrión común Passer
domesticus, hemos encontrado asociaciones entre la
dotación
genética del hospedador en el complejo mayor de
histocompatibilidad (un grupo
muy variable de genes de los vertebrados, implicado en la capacidad de
reconocimiento de patógenos) y la resistencia o susceptibilidad
a ciertos tipos de parásitos [6].
Perspectivas de futuro
Nuestras
investigaciones demuestran que, si queremos entender realmente las
interacciones entre las aves y sus parásitos sanguíneos, es
imprescindible un buen control de la diversidad críptica
(genética) de estos últimos. Actualmente, nuestras investigaciones
se dirigen a desentrañar los procesos a través de los cuales se ha
originado esta enorme diversidad de parásitos [3],
y cómo dicha diversidad determina la evolución de los mecanismos de
resistencia de los hospedadores.
El equipo
Estas
investigaciones sobre parásitos sanguíneos se desarrollan
en el
marco de una colaboración entre varias personas de diferentes
instituciones. Mi principal colaborador es Staffan Bensch, del
Laboratorio
de Biología Molecular de Poblaciones
de la Universidad de Lund (Suecia), con cuyo equipo mantengo una
estrecha colaboración en un estudio a gran escala de la
ecología y
evolución de estos parásitos.
También estoy desarrollando un proyecto sobre las implicaciones
de la
introducción de parásitos de la malaria aviar en Nueva
Zelanda, en
colaboración con John Ewen (Institute of
Zoology, Zoological Society of London, UK) y Camille Bonneaud (Department
of Organismic and Evolutionary Biology, Harvard University, EEUU). Además, mantengo una
colaboración
con David S.
Richardson (Universidad de East Anglia, Norwich, Reino Unido) sobre variación
fenotípica y genética de poblaciones de aves en archipiélagos atlánticos,
con especial atención a la evolución de la resistencia a parásitos. Este
vínculo se ha estrechado más con la estancia de Álvaro Ramírez como postdoc
en el laboratorio de Norwich.

Bibliografía
1.
Pérez-Tris, J., Hasselquist, D., Hellgren, O., Krizanauskiene, A.,
Waldenström, J. & Bensch, S. 2005. What are malaria parasites? Trends
in Parasitology 21: 209-211. [PDF]
2.
Bensch, S., Pérez-Tris, J., Waldenström, J. & Hellgren, O. 2004.
Linkage between nuclear and mitochondrial DNA sequences in avian malaria
parasites: multiple cases of cryptic speciation?
Evolution
58: 1617-1621. [PDF]
3.
Pérez-Tris, J., Hellgren, O., Križanauskienė, A., Waldenström, J., Secondi,
J., Bonneaud, C., Fjeldså, J., Hasselquist, D. & Bensch, S. 2007.
Within-host speciation of malaria parasites. PLoS ONE 2: e235.
[Acceso libre]
4.
Reullier, J., Pérez-Tris, J., Bensch, S. & Secondi, J. 2006. Diversity,
distribution and exchange of blood parasites meeting at an avian moving
contact zone. Molecular Ecology 15: 753-763. [PDF]
5.
Pérez-Tris,
J. & Bensch, S. 2005.
Dispersal increases local transmission of avian malarial parasites.
Ecology Letters 8: 838-845. [PDF]
6.
Bonneaud, C., Pérez-Tris, J.,
Federici, P., Chastel, O. & Sorci, G. 2006.
Major histocompatibility alleles associated with local resistance to malaria in a passerine.
Evolution 60: 383-389. [PDF]

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